Wikipedia

Fotosynteza C4

Fotosynteza C4, cykl Hatcha-Slacka, cykl Kortschacka-Hatcha-Slacka – rodzaj fotosyntezy, w której dodatkowy mechanizm wiązania dwutlenku węgla poprzedza cykl Calvina-Bensona. Rośliny posiadające zdolność wiązania dwutlenku węgla (CO2) do fosfoenolopirogronianu określane są nazwą rośliny typu C4. Pierwszym trwałym produktem wiązania jest związek o czterech atomach węgla – szczawiooctan. Rośliny te wykształciły mechanizmy anatomiczne i fizjologiczne pozwalające na zwiększenie stężenia CO2 w komórkach, w których zachodzi cykl Calvina-Bensona. W efekcie nie obserwuje się zachodzenia u tych roślin fotooddychania, związanego z reakcją oksygenacji RuBP katalizowaną przez RuBisCo. Reakcje fotooddychania są przyczyną strat energii u roślin C3. Rośliny C4, pomimo konieczności zużycia dodatkowej energii w postaci ATP, cechują się większą wydajnością fotosyntezy i szybszą produkcją biomasy. Większość roślin typu C4 występuje w klimacie gorącym, gdzie energia słoneczna nie jest czynnikiem limitującym, a mechanizm koncentracji CO2 umożliwia sprawną asymilację przy przymkniętych aparatach szparkowych i szybki wzrost przy niewielkim zapotrzebowaniu na wodę.

Ogólny schemat fotosyntezy u roślin C4

Przystosowania anatomiczne polegają na zróżnicowaniu komórek zaangażowanych w wiązanie CO2 na komórki mezofilu oraz komórki pochew okołowiązkowych. Komórki pochew okołowiązkowych posiadają grubą ścianę komórkową, zwykle adkrustowaną suberyną, dzięki czemu ściana komórkowa jest w bardzo małym stopniu przepuszczalna dla gazów[1].

Proces wiązania CO2 zachodzi dwukrotnie. Po wniknięciu do komórek mezofilu przez aparaty szparkowe, CO2 przyłączany jest do fosfoenolopirogronianu. W reakcji tej powstaje związek czterowęglowy – szczawiooctan. Jest on w zależności od gatunku rośliny przekształcany do asparaginianu lub jabłczanu i w tej postaci przenoszony do komórek pochew okołowiązkowych. Tam zachodzi reakcja dekarboksylacji i wydzielenie CO2, który jest włączany do cyklu Calvina-Bensona. Cykl ten zachodzi tylko w komórkach pochew okołowiązkowych, gdzie stężenie CO2 przekracza 10-20 razy stężenie CO2 w komórkach mezofilu.

Brak cyklu Calvina-Bensona w komórkach mezofilowych związany jest z brakiem enzymu, przyłączającego CO2 do cząsteczki rybulozo-1,5-bisfosforanu (RuBP) określanego nazwą karboksylaza oksygenaza rybulozo-1,5-bisfosforanu (RuBisCO). Enzym ten może katalizować także reakcję przyłączenia do RuBP tlenu, gdyż tlen i dwutlenek węgla konkurują o centrum aktywne RuBisCO. Proces ten nosi nazwę fotooddychania i obniża wydajność fotosyntezy roślin C3. Dzięki zwiększonemu stężeniu CO2 w komórkach pochew okołowiązkowych proces fotooddychania jest zahamowany, a tym samym wydajność fotosyntezy roślin C4 jest wyższa niż roślin C3. Jednak nakład energetyczny na związanie jednej cząsteczki CO2 jest większy niż u roślin C3.

Liście roślin o fotosyntezie typu C4 zawierają komórki mezofilowe o cienkich ścianach, komórkowych te zawierające chloroplasty – M i komórki pochew okołowiązkowych o grubych ścianach komórkowych także zawierające chloroplasty – BS, otaczające wiązkę przewodzącą – W, oraz komórki epidermy – E nie zawierające chloroplastów.

Cechy anatomiczne

edytuj

Większość roślin C4 ma chlorenchymę zróżnicowaną na tkankę pochłaniająca węgiel – PCA (ang. photosynthetic carbon assimilative), komórki mezofilowe oraz wewnętrzną tkankę redukująca węgiel – PCR (ang. photosynthetic carbon reductive), komórki pochwy okołowiązkowej. Obie tkanki ułożone są koncentrycznie wokół wiązek przewodzących. Charakterystyczny dla wielu roślin C4 układ tkanek nazywany jest anatomią Kranz[2]. Chociaż zróżnicowanie anatomiczne tkanek biorących udział w fotosyntezie C4 występuje często, to nie jest warunkiem koniecznym wystąpienia tego szlaku metabolicznego. Mechanizmy umożliwiające zwiększenie stężenia CO2 występują również u sinic i glonów. U Suaeda aralocaspica (Borszczowia aralocaspica) fotosynteza C4 zachodzi dzięki zróżnicowaniu chloroplastów i innych organelli w obrębie pojedynczej komórki, co umożliwia rozdzielenie enzymów analogiczne do komórek PCA i PCR[3]. Różnice ultrastrukturalne pomiędzy tkanką PCA a PCR u jednoliściennych obejmują ilość warstw komórek tworzących pochwy okołowiązkowe, położenie chloroplastów w komórach PCR, obecność lub brak tylakoidów gran w tych chloroplastach, ilość i wielkość mitochondriów w komórkach PCA, a także obecność suberyny w ścianach komórek PCR[4]. Pewne cechy anatomiczne są powiązane z podtypem biochemicznym fotosyntezy. Obserwowano, że u jednoliściennych podtypu NADP-ME zwykle chloroplasty komórek PCR mają kształt owalny, rozmieszczone są na obrzeżach komórek i mają zredukowany system tylakoidów gran. Mitochondria komórek PCA położone są głównie na obrzeżach i są niezbyt liczne. Powierzchnia pochwy okołowiązkowej jest nierówna, a ściany komórek PCR wysycone są suberyną. U typowych jednoliściennych podtypu NAD-ME chloroplasty komórek PCR mają kształt wydłużony, rozmieszczone są w centrum komórki i mają dobrze rozwinięty system tylakoidów gran. Mitochondria komórek PCA położone są głównie w centrum komórek i są liczne. Powierzchnia pochwy okołowiązkowej jest równa, a ścianach komórek PCR nie występuje suberyna. U typowych jednoliściennych podtypu PEP-CK chloroplasty komórek PCR mają kształt owalny, rozmieszczone są na obrzeżach komórki i mają dobrze rozwinięty system tylakoidów gran. Mitochondria komórek PCA położone są głównie na obrzeżach komórek i są liczne. Powierzchnia pochwy okołowiązkowej jest nierówna, a ściany komórek PCR wysycone są suberyną[5].

U dwuliściennych występują wyłącznie podtypy biochemiczne NADP-ME i NAD-ME[2]. Nie obserwuje się jednak różnic anatomicznych między budową anatomiczną liści poszczególnych podtypów[6][7]. Budowa anatomiczna chlorenchymy dwuliściennych ma cechy anatomii Kranz. Wyróżniono kilka form anatomicznych typowych dla dwuliściennych, są to: atriplicoid, kochioid, salsoloid, Kranz-suaedoid i conospermoid[7].

Fotosynteza C4 może również zachodzić w łodygach i ogonkach liściowych roślin C3. Zachodzenie procesu zostało stwierdzone u roślin tytoniu w komórkach otaczających drewno i łyko, gdzie wykazano aktywność enzymów charakterystycznych dla szlaku C4. Źródłem węgla dla tych komórek nie były aparaty szparkowe, lecz związki czterowęglowe pochodzące z wiązek przewodzących[8].

Podtypy biochemiczne

edytuj

Rośliny typu C4 podzielono na trzy podtypy:

  • podtyp NADP-ME,
  • podtyp NAD-ME,
  • podtyp PEP-CK.

Podstawą wydzielenia trzech podtypów jest enzym odpowiedzialny za przeprowadzenie reakcji dekarboksylacji w komórkach pochew okołowiązkowych. Jest to odpowiednio: enzym jabłczanowy zależny od NADP, enzym jabłczanowy zależny od NAD i karboksykinaza fosfoenolopirogronianu (PEP-CK).

Podtyp NADP-ME

edytuj
 
Schemat fotosyntezy roślin C4 podtypu NADP-ME; PEP-fosfoenolopirogronian, OAA-szczawiooctan

U roślin podtypu NADP-ME CO2 wiązany w komórkach mezofilowych przekształcany jest do szczawiooctanu, który następnie ulega redukcji w chloroplastach. Enzymem odpowiedzialnym za redukcję jest dehydrogenaza jabłczanowa (MDH) zależna od NADP, a powstały jabłczan transportowany jest do chloroplastów komórek pochew okołowiązkowych. Tam ulega dekarboksylacji przeprowadzanej przez enzym jabłczanowy (ME) zależny od NADP, prowadzącej do powstania: cząsteczki CO2 włączanej do cyklu Calvina przez Rubisco, cząsteczki NADPH służącej do redukcji 3-PGA powstającego w cyklu Calvina oraz cząsteczki pirogronianu. Pirogronian jest transportowany do komórek mezofilowych i przekształcany do PEP w chloroplastach przy udziale ATP i dikinazy pirogronianowej[9]. W ten sposób cykl zostaje zamknięty. Większość gatunków zaliczanych do podtypu NADP-ME posiada ograniczoną zdolność produkcji NADPH w chloroplastach komórek pochew okołowiązkowych, związaną z agranalnością chloroplastów i znikomą zawartością fotosystemu II[10][11][12]. Dlatego około połowy 3-PGA powstającego w cyklu Calvina musi zostać przetransportowane do komórek mezofilowych, gdzie ulega redukcji[13]. Asymilacja CO2 u NADP-ME jest zależna od jabłczanu i powiązanej z nim stechiometrycznej produkcji pirogronianu. Wykazano także, przynajmniej dla kukurydzy, że asparaginian stymuluje zależną od jabłczanu asymilację CO2, prawdopodobnie poprzez stymulację pobierania jabłczanu przez chloroplasty[14]. Znaczący może być też udział asparaginianu w przenoszeniu CO2. Około 25% CO2 może pochodzić z dekarboksylacji asparaginianu u roślin podtypu NADP-ME. Istnieje, prawdopodobnie, zależność między zawartością fotosystemu II a ilością transportowanego do komórek pochew okołowiązkowych asparaginianu u roślin podtypu NADP-ME[15]. Większy udział transportu z udziałem asparaginianu wiązałby się z większą zawartością fotosystemu II[16].

Podtyp NAD-ME

edytuj
 
Schemat fotosyntezy roślin C4 podtypu NAD-ME; Asp-asparaginian, PEP-fosfoenolopirogronian,Ala-alanina, PGA-fosfoglicerynian

U roślin podtypu NAD-ME głównym związkiem odpowiedzialnym za transport CO2 do komórek pochew okołowiązkowych jest asparaginian. Asparaginian tworzony ze szczawiooctanu w cytozolu komórek mezofilowych transportowany jest do mitochondriów komórek pochew okołowiązkowych. Mitochondria przekształcają asparaginian do CO2 i pirogronianu poprzez reakcje biochemiczne powiązane przez pary NAD+/NADH i 2-oxoglutaran/glutaminian[17]. Pirogronian jest transportowany z mitochondriów do cytozolu i przekształcany do alaniny przez aminotransferazę alaniny[18]. Część pirogronianu może być utleniana w mitochondriach, jednak nie jest to ilość większa niż 3-4% węgla przepływającego przez trzywęglowe komponenty. Alanina transportowana jest do komórek mezofilowych i powtórnie przekształcana do pirogronianu i PEP. W mniejszych ilościach może być również syntetyzowany w komórkach mezofilowych jabłczan i po przeniesieniu do mitochondriów komórek pochew okołowiązkowych również ulegać dekarboksylacji. Taki cykl nie przekracza 10% przepływu węgla[19]. Fotosynteza podtypu NAD-ME związana jest z większą liczbą mitochondriów w komórkach pochew okołowiązkowych. Chloroplasty komórek pochew okołowiązkowych roślin należących do podtypu NAD-ME wydzielają O2 po podaniu HCO3- lub 3-PGA, gdyż posiadają grana z funkcjonalnym fotosystemem II[20].

Podtyp PEP-CK

edytuj
 
Schemat fotosyntezy roślin C4 podtypu PEP-CK; Ala-alanina, Asp-asparaginian, OAA- szczawiooctan, PEP-fosfoenolopirogronian, PGA-fosfoglicerynian

Podtyp PEP-CK charakteryzuje się wysoką aktywnością karboksykinazy fosfoenolopirogronianu. U pozostałych podtypów enzym ten jest nieobecny lub wykazuje niewielką aktywność. Rośliny podtypu PEP-CK zawierają niewielką ilość enzymu jabłczanowego zależnego od NADP, lecz wykazują znaczną aktywność enzymu jabłczanowego zależnego od NAD. Karboksykinaza PEP oraz aminotransferaza asparaginianowa obecne są w cytozolu komórek pochew okołowiązkowych[21]. Asparaginian tworzony ze szczawiooctanu w cytozolu komórek mezofilowych transportowany jest do komórek pochew okołowiązkowych. Asparaginian przenoszony jest jednak nie do mitochondriów jak ma to miejsce u podtypu NAD-ME, a do cytozolu komórek pochew okołowiązkowych, gdzie z udziałem aminotransferazy asparaginianowej jest przekształcany do szczawiooctanu. Powstały szczawiooctan może być przy udziale ATP przez karboksykinazę PEP dekarboksylowany z wytworzeniem CO2 oraz cząsteczki fosfoenolopirogronianu (PEP)[22]. Szczawiooctan może też być transportowany do mitochondriów i ulegać dekarboksylacji za pośrednictwem dehydrogenazy jabłczanowej oraz enzymu jabłczanowego. Wytworzony w cytozolu PEP może bezpośrednio powrócić do komórek mezofilowych i powtórnie wiązać CO2[23] W komórkach mezofilowych, poza asparaginianem, syntetyzowany jest także jabłczan powstający z przekształcenia szczawiooctanu w chloroplastach z udziałem dehydrogenazy jabłczanowej zależnej od NADP. Powstały jabłczan transportowany jest do mitochondriów komórek pochew okołowiązkowych, gdzie ulega dekarboksylacji z udziałem enzymu jabłczanowego zależnego od NAD. Produktem tej reakcji jest CO2 oraz pirogronian przekształcany następnie w cytozolu do alaniny i transportowany do komórek mezofilowych gdzie z alaniny odtwarzany jest pirogronian[24]. Z powstałego pirogronianu może być odtworzony PEP w chloroplastach komórek mezofilowych. Szacuje się, że około 50% CO2 uwalnianego w komórkach pochew okołowiązkowych pochodzi z dekarboksylacji jabłczanu, pozostała ilość powstaje z przekształcenia szczawiooctanu do PEP. Utlenianie NADH produkowanego przez enzym jabłczanowy w mitochondriach komórek pochew okołowiązkowych dostarcza ATP niezbędnego do działania karboksykinazy PEP[25]. Wśród oznaczanych C3 komponentów fotosyntezy typu C4 największą ilość włączonego 14C obserwowano w alaninie. Zawartość alaniny była znacznie większa niż pirogronianu czy PEP. Nie ustalono dokładnej relacji w transporcie asparaginianu i alaniny. Możliwe, iż dodatkowe grupy aminowe transportowane są pomiędzy mezofilem i komórkami pochew okołowiązkowych przez cykl alanina-pirogronian[26].

Cykl C4 a fotooddychanie

edytuj
 
Kukurydza zwyczajna – roślina o fotosyntezie C4 podtypu NADP-ME
 
Proso zwyczajne – roślina o fotosyntezie C4 podtypu NAD-ME
 
Megathyrsus maximus – roślina o fotosyntezie C4 podtypu PEP-CK

Fotooddychanie można wyeliminować poprzez zwiększenie stężenia CO2 bądź też obniżenie stężenia O2. Przy fizjologicznych wartościach (pH 7,5 - 8,0) udział CO2 w zawartości węgla nieorganicznego mieści się w granicach 2-5%. U roślin C4 efekt konkurowania O2 z CO2 został przesunięty na korzyść CO2, poprzez zwiększenie jego stężenia w komórkach pochew okołowiązkowych oraz ograniczenie występowania enzymu Rubisco tylko do chloroplastów tych komórek[26]. Już wczesne badania stwierdziły wysoką, od 0,2 do 0,9 mM, zawartość węgla nieorganicznego (CO2+HCO3-) w komórkach pochew okołowiązkowych[27]. Dzięki temu, że produktem dekarboksylacji kwasów jest CO2, i w komórkach pochew okołowiązkowych jest bardzo mała lub brak jest aktywności anhydrazy węglanowej, CO2 stanowi większość puli węgla nieorganicznego (50-80%), a jego stężenie może mieścić się w granicach 0,35 do 0,5 mM, podczas gdy w komórkach mezofilowych stężenie CO2 nie przekracza 5μM[28]. Ponieważ rośliny C4 nie wykazują zmian natężenia pobierania CO2 przy obniżonym stężeniu O2 (1%) i kompensacyjne stężenie CO2 jest bliskie zera przyjmuje się, iż praktycznie nie wykazują fotooddychania[26]. Utrzymanie tak dużego stężenia CO2 w komórkach pochew okołowiązkowych możliwe jest dzięki ich grubym ścianom komórkowym, często wysyconym suberyną oraz szybkiemu transportowi metabolitów możliwemu dzięki bardzo licznym plazmodesmom łączącym komórki pochew okołowiązkowych i komórki mezofilowe[29]. Dzięki sprawnej wymianie metabolitów między dwoma typami komórek możliwe jest utrzymywanie gradientu stężeń związków transportowanych między nimi na poziomie 5 do 10 mM[30]. Dodatkowym efektem małej przepuszczalności dla gazów ścian komórek pochew okołowiązkowych jest utrudniona dyfuzja O2 wytwarzanego podczas fotosyntezy. Ten problem nie występuje u większości roślin należących do podtypu NADP-ME, które zawierają znikome ilości fotosystemu II w komórkach pochew okołowiązkowych[31], lecz rośliny pozostałych podtypów prawdopodobnie produkują więcej niż połowę wydzielanego O2 właśnie w tych komórkach. W efekcie stężenie O2 może w nich być 2 do 4 razy wyższe w stosunku do stężenia w powietrzu[26]. Z tego też powodu szczelność komórek pochew okołowiązkowych musi być kompromisem pomiędzy wyciekiem CO2 a gromadzeniem O2. Pomimo podwyższania się zawartości O2 w komórkach pochew okołowiązkowych wyliczany stosunek CO2/O2 w tych komórkach wynosi od 0,5/0,25=2 do 0,37/0,75=0,5, co daje przewagę procesu fotosyntezy nad fotooddychaniem od 400- do 100-krotną[27].

Nie rozstrzygnięto ostatecznie, czy u roślin C4 zachodzi fotooddychanie. Wykształcony w czasie ewolucji mechanizm koncentracji CO2 niewątpliwie w dużym stopniu ogranicza reakcję oksygenacji RuBP. Jednak wiele obserwacji wskazuje, że ten proces u roślin C4 zachodzi, chociaż w niewielkim stopniu. Szacuje się, że fotooddychanie powoduje stratę około 3% węgla w komórkach pochew okołowiązkowych podtypów NAD-ME i PEP-CK, a u podtypu NADP-ME tylko 1,7% asymilowanego węgla[32]. Pomiary pobierania O2 w niskim, kompensacyjnym stężeniu CO2 u kukurydzy wykazały zwiększone pobieranie O2 w takich warunkach. Podwyższone pobieranie tlenu może wiązać się z fotooddychaniem bądź też z występowaniem reakcji Mehlera w warunkach ograniczających fotosyntezę[33]. Wpływ stężenia tlenu na fotosyntezę obserwowano także przy obniżonym do poziomu 20 μl/l stężeniu CO2[34] oraz w młodych liściach kukurydzy[35]. Oznaczenia włączania izotopu 18O2 do podstawowych metabolitów cyklu fotooddechowego (glikolanu, glicyny i seryny) pokazują, iż kukurydza również syntetyzuje związki tworzone podczas fotooddychania, a w podwyższonym stężeniu O2 – 40% ilość metabolitów cyklu C2 wzrasta około dwukrotnie[36]. W obecności inhibitora oksydazy glikolanowej obserwowano syntezę glikolanu[37]. Zahamowanie aktywności syntazy glutaminianu powodowało kumulację NH3, wskazując na zachodzenie fotooddychania i utlenianie glicyny[38]. Stwierdzono, że kiedy fotosynteza C4 była ograniczona poprzez stężenie CO2 cykl C3 był ograniczany przez regenerację RuBP, w wyniku czego ograniczona była także reakcja oksygenacji RuBP i fotooddychanie[39]. Pomiary włączania 14CO2 do glicyny i seryny w liściach kukurydzy wykazały obecność radioaktywnego izotopu 14C w aminokwasach biorących udział w fotooddychaniu[40]. Jednak późniejsza zamiana znakowanego 14CO2 na 12CO2 wcale nie spowodowała obniżenia i spadku radioaktywności w badanych metabolitach[41]. Liście kukurydzy są zdolne do dekarboksylacji glikolanu na świetle[42]. Przyjmuje się za oczywiste, iż przy braku Rubisco w komórkach mezofilowych nie jest inicjowany cykl fotooddechowy. Rola peroksysomów oraz enzymów cyklu glikolanowego w tych komórkach nie jest jasna. W komórkach pochew okołowiązkowych peroksysomy, organella zawierające kluczowe dla cyklu glikolanowego enzymy, obecne są w ilościach 10-50% ich liczebności w komórkach roślin C3. Zawartość peroksysomów jest jednocześnie 1,5 do 12 razy większa niż w komórkach mezofilowych[43]. Enzymy cyklu glikolanowego są zasadniczo obecne w komórkach pochew okołowiązkowych, jednak kilka z tych enzymów jest obecnych w obu typach komórek[26].

Ekologiczne i gospodarcze znaczenie fotosyntezy C4

edytuj
 
Zbiór sorga w Paragwaju

Rośliny o fotosyntezie C4 szczególnie często występują w ekosystemach trawiastych i sawannach klimatu gorącego. Susza nie jest warunkiem koniecznym do pojawienia się roślin C4, jednak dzięki swojej odporności na niedobór wody są częstymi roślinami w ekosystemach suchych i gorących[44]. Ze względu na dodatkowe zapotrzebowanie na ATP podczas wytwarzania związków czterowęglowych wydajność kwantowa fotosyntezy u roślin C4 jest niższa niż u roślin C3. Jednakże większą efektywność wykorzystania światła u roślin C3 obserwuje się jedynie przy temperaturach liści 25-30 °C. Wyższa temperatura prowadzi do wzrostu intensywności fotooddychania, co w efekcie skutkuje większą produktywnością roślin C4. Ze względu na możliwość koncentracji CO2 rośliny C4 mogą wydajnie przeprowadzać fotosyntezę nawet gdy aparaty szparkowe są częściowo zamknięte. Współczynnik transpiracji roślin C4 mieści się w granicach 250-350 g wody wytranspirowanej podczas produkcji 1 g biomasy. U roślin C3 do wytworzenia grama biomasy niezbędne jest 650-800 g wody. Rośliny C4 wykazują także niższe zapotrzebowanie na azot. W ich liściach zgromadzone jest około 25-30% mniej azotu niż w liściach roślin C3. Związane jest to przede wszystkim z niższą zawartością enzymu Rubisco w liściach roślin C4. Daje im to przewagę podczas wzrostu na glebach ubogich w azot[45].

Obecnie metabolizm C4 występuje u ok. 1% gatunków roślin, stanowiących ok. 5% biomasy ziemskiej i odpowiadających za 20-30% wiązania węgla na lądach[46][47]. Około 30% światowej produkcji zbóż pochodzi z roślin o fotosyntezie C4[48]. Do roślin C4 należą gatunki z wielu rodzin, część z nich to rośliny wykorzystywane gospodarczo np.: kukurydza, trzcina cukrowa, sorgo, proso zwyczajne, proso olbrzymie.

Ewolucja

edytuj

Mechanizm C4 wyewoluował niezależnie u ok. 40 grup roślin (→ konwergencja). Pierwsze rośliny wykorzystujące mechanizm C4 pojawiły się około 23-35 mln lat temu (w epoce oligocenu), natomiast ekologicznie istotne stały się około 6-7 mln lat temu (w miocenie)[49]. Przyczyną wykształcenia szlaku metabolicznego mogło być przystosowanie do warunków suchych i gorących. Korelacje między rozpowszechnieniem roślin C4 a zmianami klimatu i towarzyszącymi im zmianami zawartości CO2 w atmosferze doprowadziły do postawienia drugiej hipotezy, czyli przystosowania do niskich stężeń CO2. Oba poglądy mają swoje słabe strony. Rośliny C4 występują także w klimacie gorącym i wilgotnym. Z kolej obniżenie poziomu CO2 poniżej 370 ppm nastąpiło 25 mln lat temu, zaś zdominowanie ekosystemów lądowych przez rośliny C4 dopiero 5-10 mln lat temu. Nie ulega wątpliwościom, że metabolizm C4 pozwala uniknąć strat węgla w wyniku fotooddychania oraz przeprowadzać fotosyntezę przy niedoborze CO2. Warunki środowiskowe które mogą sprzyjają ewolucji fotosyntezy C4 to wysoka temperatura, susza, zasolenia oraz obniżenie zawartości CO2 w atmosferze. Wielokrotne wykształcanie zdolności do przeprowadzania fotosyntezy C4 u niektórych rodzin roślin okrytonasiennych wskazuje, że pierwszym etapem ewolucji tego szlaku metabolicznego było ogólne przystosowanie polegające głównie na licznych duplikacjach genów. Pozwoliło to na dalsze modyfikacje enzymów bez utraty pierwotnej funkcji. Faza druga ewolucji polegała prawdopodobnie na zmianach anatomicznych mezofilu oraz komórek pochew okołowiązkowych. Rośliny C4 charakteryzują się mniejszymi odległościami międzynerwowymi, w których mieści się od jednej do czterech komórek mezofilu. W trzeciej fazie ewolucji doszło do zmian strukturalnych w komórkach pochew okołowiązkowych. Wzrosła w nich liczba mitochondriów oraz chloroplastów. Czwarty etap polegał na powstaniu pompy przenoszącej produkty fotooddychania do komórek pochew okołowiązkowych. Konieczność przenoszenia produktów fotoodychania mogła powstać w wyniku duplikacji genów kodujących GDC, a następnie wystąpienia mutacji powodującej dysfunkcję kompleksu enzymatycznego w komórkach mezofilu. W kolejnej fazie ewolucji doszło do poprawy właściwości karboksylazy PEP w komórkach mezofilu, co umożliwiło wychwytywanie CO2 wyciekającego z komórek pochew okołowiązkowych. Zwiększona ilość produktów karboksylacji musiała doprowadzić do wzrostu aktywności dekarboksylaz zaangażowanych w cykl C4. W fazie szóstej nastąpiła integracja cyklu C3 i C4, tak aby nie dochodziło do konkurencji pomiędzy oboma szlakami. W ostatniej fazie ewolucji fotosyntezy C4 musiała nastąpić optymalizacja wszystkich reakcji oraz dojść do powstania mechanizmów regulujących poszczególne reakcje, co umożliwiło koordynację cyklu prowadzącego do koncentracji CO2 w komórkach pochew okołowiązkowych[2].

Drzewo filogenetyczne rodzaju Flaveria wskazuje, że fotosynteza C4 powstawała niezależnie wiele razy, a jej wykształcenie poprzedzał metabolizm pośredni C3-C4[50].

Flaveria

Sartwellia (C3)



C3-C4




F. chloraefolia (C3-C4)



F. oppositifolia (C3-C4)




F. pubescens (C3-C4)




F. floridana (C3-C4)



C4

F. brownii (C4)



F. linearis (C3-C4)




F. sonorensis(C3-C4)










F. vaginata (C4)



F. pringlei (C3)



F. angustifolia (C3-C4)




F. cronquistii (C3)




F. robusta (C3)


C3-C4

F. ramosissima (C3-C4)



C4

F. palmeri (C4)




F. intermedia (C4)





F. bidentis (C4)



F. campestris(C4)





F. trinervia (C4)



F. australasica (C4)







F. anomala (C3-C4)







Historia badań

edytuj

Istnienie modyfikacji w fotosyntezie u niektórych roślin zostało odkryte w połowie lat sześćdziesiątych, a podstawowe szlaki asymilacji węgla zostały określone dzięki analizie włączania 14CO2 w związki pośrednie i produkty fotosyntezy roślin C4[51][52][53]. Na początku lat siedemdziesiątych zostało dowiedzione, że podstawą działania szlaku metabolicznego prowadzącego do początkowej asymilacji CO2 w komórkach mezofilowych przez karboksylazę fosfoenolopirogronianu (PEPC)[54] i koncentracji węgla nieorganicznego (CO2+HCO2-) w komórkach pochew okołowiązkowych, gdzie zlokalizowany jest enzym Rubisco[55], jest podział reakcji związanych z fotosyntezą między wymienionymi dwoma typami komórek[56]. W tym okresie stwierdzono również, iż cykl metaboliczny C4 jest szeroko rozpowszechniony zarówno wśród jednoliściennych, jak i dwuliściennych. W połowie lat siedemdziesiątych opisano występowanie trzech podtypów biochemicznych wśród roślin o fotosyntezie C4. Podstawą podziału na trzy podtypy jest enzym odpowiedzialny za przeprowadzenie reakcji dekarboksylacji kwasów C4 w komórkach pochew okołowiązkowych. Może to być: enzym jabłczanowy zależny od NADP (NADP-ME), enzym jabłczanowy zależny od NAD (NAD-ME), lub karboksykinaza PEP (PEP-CK)[57][58][59] . W tym okresie stało się również jasne, że wysoka zawartość CO2 w komórkach pochew okołowiązkowych prowadzi do eliminacji procesu fotooddychania poprzez ograniczenie aktywności oksygenacyjnej Rubisco[60].

Rośliny C4

edytuj

Fotosynteza C4 występuje jedynie u roślin okrytozalążkowych. Szczególnie często szlak metaboliczny występuje u traw i turzyc, 61% wszystkich roślin C4 należy do Poaceae a 18% do Cyperaceae. Zdecydowanie mniej rozpowszechniona wśród dwuliściennych, 21% dwuliściennych roślin C4 to mniej niż 1% wszystkich dwuliściennych. Większość z nich należy do rzędu Caryophyllales, który zawiera 550 gatunków wśród Chenopodiaceae, 250 wśród Amaranthaceae i 80 wśród Polygonaceae. Kolejne rzędy, w których wykazano zachodzenie fotosyntezy C4 to Malpighiales (Euphorbiaceae), Lamiales (Acanthaceae) i Asterales (Asteraceae). Gatunki C4 zaliczane są do 18 rodzin[61]. Łącznie metabolizm C4 stwierdzono u ponad 15 tysięcy gatunków. Jedynym drzewem przeprowadzającym fotosyntezę C4 jest Euphorbia forbesii, gatunek występujący na Hawajach. Decydujące dla występowania taksonów C4 są dostępność wody oraz temperatura. W szerokościach geograficznych 0-20° gatunki C4 spotykane są rzadko. Najwięcej jest ich na terenach zajmowanych przez sawanny i stepy. W szerokościach geograficznych 30-40° udział traw C4 jest mniejszy, są to obszary pustyń. Jednakże na pustyniach środkowej Afryki, kontynencie subindyjskim oraz w zachodniej części Ameryki Północnej, gdzie na pustyniach występują okresowe opady w okresie lata liczba taksonów C4 jest znaczna. Mniej gatunków roślin C4 stwierdza się na pustyniach Ameryki Północnej i Azji na których opady występują w okresie zimy. W ekosystemach trawiastych i sawannach dominują rośliny należące do podtypów NADP-ME oraz MAD-ME. Jednakże ich udział nie jest jednakowy. Podtyp NADP-ME dominuje w regionach suchych, zaś NAD-ME na skraju ekosystemów trawiastych, gdzie trawy są znacznie wyższe niż w centrum[62]. Na podstawie udziału izotopu 13C w szczątkach roślin i zwierząt możliwe jest ustalenie udziału roślin C4 w ekosystemach w przeszłości. Analiza składu zębów daje pośrednio informacje o udziale roślin C3 i C4 w diecie zwierząt żyjących w przeszłości. Analiza szczątków roślin pozwala uzyskać informacje o udziale metabolizmu C4 w fotosyntezie całych ekosystemów bardziej bezpośrednio, jednak szczątki roślinne zachowują się znacznie rzadziej. Na podstawie badanych szczątków ustalono, że jeszcze 8 mln lat temu rośliny C4 nie stanowiły ważnego elementu ekosystemów. Ich udział w produkcji biomasy w wielu ekosystemach tropikalnych i półtropikalnych stał się znaczący około 6-9 mln lat temu. Zmiany proporcji między roślinami C3 a C4 następowały także lokalnie w okresach zmian stężania CO2 w atmosferze. Badania torfowisk w tropikalnej Afryce wskazują, że około 12 000 - 10 000 lat temu ekosystemy zdominowane wcześniej przez rośliny C4 przeobraziły się w zbiorowiska zdominowane przez rośliny C3. Nie jest jasne jak na udział roślin o fotosyntezie C4 wpłynie antropogeniczny wzrost stężenia CO2 obserwowany współcześnie[63].

Biotechnologia

edytuj

Wzrastające zapotrzebowanie na żywność w krajach Azji skłoniło naukowców do rozpoczęcia badań nad możliwością zwiększenia plonów z najczęściej uprawianej w tej części świata roślin, ryżu[64][65]. Zwiększenie wydajności upraw bez powiększania areału byłoby możliwe, jeśli ryż zostałby przekształcony w roślinę C4. Taka modyfikacja prowadziłaby do wzrostu wydajności fotosyntezy o około 50%.[66]. Rozpoczęte prace zmierzają do identyfikacji genów niezbędnych do przeprowadzania fotosyntezy C4[67]. Cechą szczególnie korzystna jest typowa dla roślin C4 wysoka wydajność wykorzystania azotu oraz odporność na niedobór wody[68]. Zwiększona produkcja enzymów uczestniczących w metabolizmie C4 karboksylazy fosfoenolopirogronianu, dikinazy fosforanowej, dehydrogenazy jabłczanowej zależnej od NADP powstała wskutek przeniesienia odpowiednich genów z kukurydzy do ryżu nie doprowadziła do zwiększenia wydajności fotosyntezy, a w przypadku PEP-CK wydajność procesu nawet spadła. Nie uzyskano także korzystnych wyników w wyniku wprowadzenia dodatkowego genu kodującego enzym jabłczanowy (ME) z ryżu[69].

Zobacz też

edytuj

Przypisy

edytuj
  1. ↑ Hatch M.D.. C4 Photosynthesis: An Unlikely Process Full of Surprises. „Plant Cell Physiol.”. 33, s. 333-342, 1992. 
  2. ↑ a b c Rowan F. Sage. The evolution of C4photosynthesis. „New Phytologist”. 161 (2), s. 341–370, 2004. DOI: 10.1111/j.1469-8137.2004.00974.x. ISSN 0028-646X. (ang.). 
  3. ↑ EV. Voznesenskaya, VR. Franceschi, O. Kiirats, H. Freitag i inni. Kranz anatomy is not essential for terrestrial C4 plant photosynthesis. „Nature”. 414 (6863), s. 543-6, 2001. DOI: 10.1038/35107073. PMID: 11734854. 
  4. ↑ Y. Yoshimura, F. Kubota, O. Ueno. Structural and biochemical bases of photorespiration in C4 plants: quantification of organelles and glycine decarboxylase. „Planta”. 220 (2), s. 307-17, 2004. DOI: 10.1007/s00425-004-1335-1. PMID: 15290293. 
  5. ↑ Nancy G. Dengler, Ronald E. Dengler, Petra M. Donnelly, Paul W. Hattersley. Quantitative Leaf Anatomy of C3 and C4 Grasses (Poaceae): Bundle Sheath and Mesophyll Surface Area Relationships. „Ann. Bot.”. 73, s. 241-255, 1994. DOI: 10.1006/anbo.1994.1029. 
  6. ↑ RC Carolin, SWL Jacobs, M Vesk. Kranz cells and mesophyll in the Chenopodiales. „Australian Journal of Botany”. 5 (26), s. 683 - 698, 1978. DOI: 10.1071/BT9780683. 
  7. ↑ a b R. Muhaidat, RF. Sage, NG. Dengler. Diversity of Kranz anatomy and biochemistry in C4 eudicots. „Am J Bot”. 94 (3), s. 362-81, 2007. DOI: 10.3732/ajb.94.3.362. PMID: 21636407. 
  8. ↑ JM. Hibberd, WP. Quick. Characteristics of C4 photosynthesis in stems and petioles of C3 flowering plants. „Nature”. 415 (6870), s. 451-4, 2002. DOI: 10.1038/415451a. PMID: 11807559. 
  9. ↑ Hatch M.D., Kagawa T. 1973. Enzymes and functional capacities of mesophyll chloroplasts from plant with C4-pathway photosynthesis. Arch. Biochem. Biophys. 159, 842-853.
  10. ↑ Liu Y., Dengler N.G. 1994. Bundle sheath and mesphyll cell differentiation in the C4 dicotyledon Atriplex rosea: quantitative ultrastructure. Can. J. Bot. 72, 644-657.
  11. ↑ Bassi R., Marquardt J., Lavergne J. 1995. Biochemical and functional properties of photosystem II in agranal membranes from maize mesphyll and bundle sheath chloroplasts. Can. J. Biochem. 233, 709-719.
  12. ↑ E. Pfundel, E. Nagel, A. Meister. Analyzing the Light Energy Distribution in the Photosynthetic Apparatus of C4 Plants Using Highly Purified Mesophyll and Bundle-Sheath Thylakoids. „Plant Physiol”. 112 (3), s. 1055-1070, 1996. PMID: 12226432. 
  13. ↑ Hatch M.D., Kagawa T. 1976. Photosynthetic activities of isolated bundle sheath cells in relation to differing mechanism of C4 pathway photosynthesis. Arch. Biochem. Biophys. 175, 39-53.
  14. ↑ Boag S., Jenkins C.L.D. 1986. The involvement of aspartate and glutamate in the decarboxylation of malate by isolated bundle sheath chloroplasts from Zea Mays. Plant Physiol. 80, 115-119.
  15. ↑ A. Wingler, RP. Walker, ZH. Chen, RC. Leegood. Phosphoenolpyruvate carboxykinase is involved in the decarboxylation of aspartate in the bundle sheath of maize. „Plant Physiol”. 120 (2), s. 539-46, 1999. PMID: 10364405. 
  16. ↑ Chapman K.S.R., Hatch M.D. 1981. Aspartate decarboksylation in bundle sheath cells of Zea mays and its possible contribution to photosynthesis. Aust. J. Pl. Physiol. 8, 237-248.
  17. ↑ RT. Furbank, A. Agostino, MD. Hatch. C4 acid decarboxylation and photosynthesis in bundle sheath cells of NAD-malic enzyme-type C4 plants: mechanism and the role of malate and orthophosphate. „Arch Biochem Biophys”. 276 (2), s. 374-81, 1990. PMID: 2306101. 
  18. ↑ Hatch M.D. 1997. Resolving C4 photosynthesis: trials, tribulations and other unpublished stories. Aust. J. Physiol. 24, 413-422.
  19. ↑ Hatch M.D., Agostino A., Burnell J.N. 1988. Photosynthesis in phosphoenolpyruvate carboxykinase-type C4 plants: activity and role of mitochondria in bundle sheath cells. Arch. Biochem. Biophys. 261, 357-367.
  20. ↑ GE. Edwards. Isolation of Intact and Functional Chloroplasts from Mesophyll and Bundle Sheath Protoplasts of the C(4) Plant Panicum miliaceum. „Plant Physiol”. 63 (5), s. 821-827, 1979. PMID: 16660820. 
  21. ↑ Ku M.S.B., Spalding M.H., Edwards G.E. 1980. Intracellular localization of phosphoenolopyruvate carboxykinase in leaves of C4 and CAM plants. Plant Sci. Lett. 19, 1-8.
  22. ↑ Watanabe M., Ohnishi J., Kanai R. 1984. Intracellular localization of phosphoenolopyruvate carboxykinase in bundle sheath cells of C4 plants. Plant Cell Physiol. 25, 69-76.
  23. ↑ Burnell J.N., Hatch M.D. 1988. Photosynthesis in phosphoenolopyruvate carboxykinase-type C4 plants: pathways of C4 acid decarboxylation in bundle sheath. Arch. Biochem. Biophys. 260, 187-199.
  24. ↑ Hatch M.D. 1979. Mechanism of C4 photosynthesis in Chloris gayana: pool sizes and kinetics of 14CO2 incorporation into 4-carbon and 3-carbon intermediates. Arch. Biochem. Biophys. 194, 117-127.
  25. ↑ Burnell J.N., Hatch M.D. 1988. Photosynthesis in phosphoenolopyruvate carboxykinase-type C4 Plants: Photosynthetic activities of isolated bundle sheath cells from Urochloa panicoides. Arch. Biochem. Biophys. 260, 177-186.
  26. ↑ a b c d e Hatch M.D.. C4 photosynthesis: unique blend of modified biochemistry, anatomy and ultrastructure.. „Biochim. Biophys. Acta”. 895, s. 81-106, 1987. 
  27. ↑ a b Furbank RT., Hatch MD. Mechanism of C(4) Photosynthesis: The Size and Composition of the Inorganic Carbon Pool in Bundle Sheath Cells.. „Plant Physiol”. 4 (85), s. 958-964, 2006. PMID: 16665838. 
  28. ↑ Wong SC., Cowan IR., Farquhar GD. Leaf Conductance in Relation to Rate of CO(2) Assimilation: I. Influence of Nitrogen Nutrition, Phosphorus Nutrition, Photon Flux Density, and Ambient Partial Pressure of CO(2) during Ontogeny.. „Plant Physiol”. 4 (78), s. 821-825, 2006. PMID: 16664333. 
  29. ↑ Edwards GE., Franceschi VR., Ku MS., Voznesenskaya EV., Pyankov VI., Andreo CS. Compartmentation of photosynthesis in cells and tissues of C(4) plants.. „J Exp Bot”. 356 (52), s. 577-90, 2001. PMID: 11373306. 
  30. ↑ Stitt M, Heldt H.W. 1985. Generation and maintenance of concentration gradients between the mesophyll and bundle sheath in maize leaves. Biochim. Biophys. Acta 808, 400-414.
  31. ↑ Chapman K.S.R., Berry J.A., Hatch M.D. 1980. Photosynthetic metabolism in bundle sheath cells of the C4 species. Zea mays: sources of ATP and NADPH and the contribution of photosystem II. Arch. Biochem. Biophys. 202, 330-341.
  32. ↑ Jenkins C.L.D., Furbank R.T., Hatch M.D. 1989. Mechanism of C4 photosynthesis. A model describing the inorganic carbon pool in bundle sheath cells. Plant Physiol. 91, 1372-1381.
  33. ↑ Volk R.J., Jackson W.A. 1972. Photorespiratory phenomena in maize. Oxygen uptake, isotope discrimination, and carbon dioxide efflux. Plant Physiol. 49, 218-223.
  34. ↑ Dai Z., Ku M.S.B., Edwards G.E. 1993. C4 photosynthesis. The CO2-concentrating mechanism and photorespiration. Plant Physiol. 103, 83-90.
  35. ↑ Dai Z., Ku M.S.B., Edwards G.E. 1995. C4 Photosynthesis. The effect of leaf development on the CO2-concentrating mechanism and photorespiration in maize. Plant Physiol. 107, 815-825.
  36. ↑ Veau E.J., Burris J.E. 1989. Photorespiratory rates in wheat and maize as determined by 18O-labeling. Plant Physiol. 90, 500-511.
  37. ↑ Servaites J.C., Schrader L.E., Edwards G.E. 1978. Glycolate synthesis in a C3, C4 and intermediate photosynthetic plant type. Plant Cell Physiol. 48, 325-330.
  38. ↑ Martin F., Winspear M.J., MacFarlane J.D. Oaks A. 1983. Effect of methionine sulfoximine on accumulation of ammonia in C3 and C4 leaves. Plant Physiol. 71, 177-181.
  39. ↑ Laisk A., Edwards G.E. 1998. Oxygen and electron flow in C4 photosynthesis: Mehler reaction, photorespiration and CO2 concentration in the bundle sheath. Planta 205, 632-645.
  40. ↑ Farineau J., Lelandais M., Morot-Gaudry J.F. 1984. Operation of the glycolate pathway in isolated bundle sheath strands of maize and Panicum maximum. Physiol. Plant. 60, 208-214
  41. ↑ Canvin D.T. 1979. Photorespiration: comparison between C3 and C4 plants. W: Encyclopedia of Plant Physiology. Vol. 6. Photosynthesis II (G. Gibbs, E. Latzko, red.) str. 368-396. Springer Verlag, New York.
  42. ↑ Heichel G. H. 1972. Postillumination respiration of maize in relation to oxygen concentration and glycolic acid metabolism. Plant Physiol. 49, 490-496.
  43. ↑ Frederick S.E., Newcomb E.H. 1971. Ultrastructure and distribution of microbodies in leaves of grasses with and without CO2-photorespiration. Planta 96, 152-174.
  44. ↑ CP. Osborne, RP. Freckleton. Ecological selection pressures for C4 photosynthesis in the grasses. „Proc Biol Sci”. 276 (1663), s. 1753-60, 2009. DOI: 10.1098/rspb.2008.1762. PMID: 19324795. 
  45. ↑ J R Ehleringer, R K Monson. Evolutionary and Ecological Aspects of Photosynthetic Pathway Variation. „Annual Review of Ecology and Systematics”. 24 (1), s. 411–439, 1993. DOI: 10.1146/annurev.es.24.110193.002211. ISSN 0066-4162. (ang.). 
  46. ↑ Bond WJ., Woodward FI., Midgley GF. The global distribution of ecosystems in a world without fire.. „New Phytol”. 2 (165), s. 525-37, 2005. DOI: 10.1111/j.1469-8137.2004.01252.x. PMID: 15720663. 
  47. ↑ Lloyd J, Farquhar G.D.. 13C discrimination during CO2 assimilation by the terrestrial biosphere. „Oecologia”. 99, s. 201–215, 1994. DOI: 10.1007/BF00627732. 
  48. ↑ Steffen, W., Sanderson, R.A., Tyson, P.D., Jäger, J., Matson, P.A., Moore III, B., Oldfield, F., Richardson, K., Schellnhuber, H.-J., Turner, B.L., Wasson, R.J.: A Planet Under Pressure. W: Global Change and the Earth System. Berlin: Springer, 2004. ISBN 978-3-540-26607-5.
  49. ↑ Osborne CP., Beerling DJ. Nature's green revolution: the remarkable evolutionary rise of C4 plants.. „Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci”. 361 (1465), s. 173-94, 2006. DOI: 10.1098/rstb.2005.1737. PMID: 16553316. 
  50. ↑ Russell K. Monson. The use of phylogenetic perspective in comparative plant physiology and developmental biology. „Annals of the Missouri Botanical Garden”. 83 (1), s. 3-16, 1996. 
  51. ↑ Kortschak HP., Hartt CE., Burr GO. Carbon Dioxide Fixation in Sugarcane Leaves.. „Plant physiology”. 2 (40), s. 209–13, 1965. PMID: 16656075. 
  52. ↑ Hatch MD., Slack CR., Johnson HS. Further studies on a new pathway of photosynthetic carbon dioxide fixation in sugar-cane and its occurrence in other plant species.. „The Biochemical journal”. 2 (102), s. 417–22, 1967. PMID: 6029601. 
  53. ↑ Hatch M.D., Slack C.R.. Photosynthetic CO2-fixation pathways. „Annu. Rev. Plant Physiol.”. 21, s. 141-162, 1970. 
  54. ↑ Hatch MD. Mechanism of C4 photosynthesis in Chloris gayana: pool sizes and kinetics of 14CO2 incorporation into 4-carbon and 3-carbon intermediates.. „Arch Biochem Biophys”. 194 (1), s. 117-27, 1979. PMID: 443796. 
  55. ↑ Hatch M.D. The C4-pathway on photosynthesis. Evidence for an intermediate pool of carbon dioxide and the identity of the donor C4-docarboxylic acid. „Biochem. J.”. 125, s. 425-432, 1971. 
  56. ↑ Björkman O., Gauhl E.. Carboxydismutase activity in plant with and without β-carboxylation photosynthesis.. „Planta”. 88, s. 197-203, 1969. 
  57. ↑ Gutierrez M., Gracen V.E., Ewards G.E.. Biochemical and cytological relationships in C4 plants.. „Planta”. 119, s. 279-300, 1974. 
  58. ↑ Hatch M.D., Kagawa T.. . Enzymes and functional capacities of mesophyll chloroplasts from plant with C4-pathway photosynthesis. „Arch. Biochem. Biophys.”. 159, s. 842-853, 1973. 
  59. ↑ Huber SC., Edwards GE. Regulation of Oxaloacetate, Aspartate, and Malate Formation in Mesophyll Protoplast Extracts of Three Types of C(4) Plants.. „Plant Physiol”. 2 (56), s. 324-331, 2006. PMID: 16659295. 
  60. ↑ Hatch M.D.. Resolving C4 photosynthesis: trials, tribulations and other unpublished stories. „Aust. J. Physiol.”. 24, s. 413-422, 1997. 
  61. ↑ Sage R.F., D.A. Wedin, RK Monson: The taxonomic distribution of C4 photosynthesis. w: R.F. Sage, R.K. Monson, ed. C4 plant biology. San Diego, Calif.: Elsevier Inc., 1999, s. 551–584. ISBN 978-0-12-614440-6.
  62. ↑ Taiz Eduardo, Zeiger Lincoln: The Geographic Distributions of C3 and C4 Plants. W: A Companion to Plant Physiology, Fifth Edition by Lincoln Taiz and Eduardo Zeiger. 2010. [dostęp 2014-03-25].
  63. ↑ Taiz Eduardo, Zeiger Lincoln: Reconstruction of the Expansion of C4 Taxa. W: A Companion to Plant Physiology, Fifth Edition by Lincoln Taiz and Eduardo Zeiger. 2010. [dostęp 2014-03-25].
  64. ↑ MS. Ku, D. Cho, X. Li, DM. Jiao i inni. Introduction of genes encoding C4 photosynthesis enzymes into rice plants: physiological consequences. „Novartis Found Symp”. 236, s. 100-11; discussion 111-6, 2001. PMID: 11387972. 
  65. ↑ K. Kajala, S. Covshoff, S. Karki, H. Woodfield i inni. Strategies for engineering a two-celled C(4) photosynthetic pathway into rice. „J Exp Bot”. 62 (9), s. 3001-10, 2011. DOI: 10.1093/jxb/err022. PMID: 21335436. 
  66. ↑ JM. Hibberd, JE. Sheehy, JA. Langdale. Using C4 photosynthesis to increase the yield of rice-rationale and feasibility. „Curr Opin Plant Biol”. 11 (2), s. 228-31, 2008. DOI: 10.1016/j.pbi.2007.11.002. PMID: 18203653. 
  67. ↑ S. von Caemmerer, WP. Quick, RT. Furbank. The development of C₄rice: current progress and future challenges. „Science”. 336 (6089), s. 1671-2, 2012. DOI: 10.1126/science.1220177. PMID: 22745421. 
  68. ↑ M. Matsuoka, RT. Furbank, H. Fukayama, M. Miyao. Molecular engineering of C4 photosynthesis. „Annu Rev Plant Physiol Plant Mol Biol”. 52, s. 297-314, 2001. DOI: 10.1146/annurev.arplant.52.1.297. PMID: 11337400. 
  69. ↑ Y. Taniguchi, H. Ohkawa, C. Masumoto, T. Fukuda i inni. Overproduction of C4 photosynthetic enzymes in transgenic rice plants: an approach to introduce the C4-like photosynthetic pathway into rice. „J Exp Bot”. 59 (7), s. 1799-809, 2008. DOI: 10.1093/jxb/ern016. PMID: 18316317. 
Źródło: „https://pl.wikipedia.org/w/index.php?title=Fotosynteza_C4&oldid=73605563”